Neben einer Dauerausstellung zu Leben und Werk des Musikers soll es auch Wechselausstellungen geben. Zuvor hatten am Wochenende Stars wie Elvis Costello, Patti Smith und Mavis Staples mit Konzerten die für Dienstag geplante Eröffnung gefeiert. Dylan selbst hat das Museum zwar abgesegnet, war aber laut den Betreibern persönlich nur wenig involviert.
Für das Museum wurde ein altes Industrie-Gebäude für rund 10 Millionen Dollar (etwa 9,5 Millionen Euro) umgebaut - in direkter Nachbarschaft zu einem Museum zu Ehren des 1967 gestorbenen Musikers Woody Guthrie. Guthrie war eines der Vorbilder von Dylan, der mit Songs wie "Blowin’ in the Wind" weltberühmt wurde und als einer der einflussreichsten Musiker des 20. Jahrhunderts gilt.